En 1187, el rey Sancho VI el Sabio extiende el Fuero otorgado años atrás al burgo de San Martín y funda el burgo de San Juan o «Población del Rey», donde a finales del siglo XII se inicia la construcción de esta iglesia sobre un viñedo del rey. La nueva población se aglutinó en torno a la iglesia, junto a la cual acabó trasladándose el mercado semanal de San Miguel, que todavía se celebra cada jueves en la actualidad.

El templo actual es fruto de las aportaciones de numerosas épocas, con sucesivas reformas hasta principios del siglo XX. Del plan románico inicial quedan la portada del Evangelio (norte) y la primitiva planta de tres naves; de la época gótica se han conservado las naves laterales de crucería (s. XIV) y la portada de la Epístola (sur); la cabecera poligonal, la sacristía y el coro, levantado a los pies del templo, se realizaron ya a lo largo del siglo XVI, tras el derrumbe parcial del templo medieval.

Pero los elementos más visibles del edificio se deben a obras realizadas en la segunda mitad del siglo XIX. En 1846 se derrumbó la esbelta torre campanario de piedra, que destruyó en su caída la fachada y parte de la nave central. Tres años después se emprendió la reconstrucción en estilo neoclásico de la nave, con bóveda de cañón con lunetos y sostenida por gruesos pilares con capiteles jónicos, y de la fachada, de acuerdo con el proyecto realizado por el arquitecto estellés Anselmo Vicuña. Las obras se interrumpieron en varias ocasiones por falta de fondos, y concluyeron en 1902, bajo la dirección del arquitecto pamplonés Florencio Ansoleaga.

En su interior destaca el retablo principal, pieza significativa del renacimiento navarro, de estilo romanista, realizado en 1563 por los escultores Pierres Picart y fray Juan Beauves.